La colección que gestiona este departamento supone casi la mitad del total de piezas conservadas en el Museo, con más de 12.500 objetos de distintas áreas culturales y cronologías del continente americano. Entre ellas, destaca por su antigüedad el conjunto de lítica (herramientas de piedra) paleoamericana procedente tanto de Norteamérica como de la Patagonia; y en cuanto a su número y calidad, son importantes los conjuntos cerámicos de culturas andinas o mesoamericanas y del área intermedia, además de dos importantes códices (Tro-Cortesiano y Tudela).
La mayor parte de estos objetos proceden de distintas expediciones científicas, destacando las recogidas por el obispo Martínez Compañón en Trujillo (costa norte de Perú, 1782-85) o las del capitán Antonio del Río en la ciudad maya de Palenque, Chiapas (México) en 1787.
Destacan también generosas donaciones de cerámicas y otros conjuntos realizadas por particulares como Rafael Larco o Juan Larrea, e instituciones como el Gobierno del Perú, el de EEUU, el de México o el de Colombia (el conjunto del valle del Cauca, conocido como tesoro Quimbaya).
A finales del siglo XIX e inicios del XX esta colección se incrementó gracias a adquisiciones impulsadas por las grandes exposiciones internacionales (Congreso de Americanistas, Madrid 1881; Exposición histórico Americana, 1892; Exposición Universal de Sevilla, 1929) y a través de compras de algunas colecciones hasta tiempos más recientes.
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